Строительство храма было осуществлено в 1644–1646 годах по инициативе боярина Фёдора Ивановича Шереметева, занимавшего высокие государственные посты при царе Михаиле Фёдоровиче. Возведение церкви было связано с обетом, данным Шереметевым. В 1646 году он ушёл в отставку, а в 1649 году принял монашеский постриг в Кирилло-Белозерском монастыре под именем Феодосий .
Первоначально храм представлял собой шатровое сооружение, возвышающееся на высоком подклете, окружённом с трёх сторон открытой галереей. Впоследствии к основному объёму были пристроены симметричные приделы, также завершённые шатрами. Однако в 1655 году Патриарх Никон, выступавший против шатровых завершений, предписал заменить их на купольные. В конце XVII века к храму была пристроена колокольня.
В 1734 году, при князе Алексее Михайловиче Черкасском, колокольня была надстроена и увенчана шпилем с разрешения Святейшего синода. В 1743 году, после брака дочери князя Варвары Алексеевны с графом Петром Борисовичем Шереметевым, село Вешняково вновь перешло во владение Шереметевых. В 1759 году колокольня была увенчана высоким шпилем, а в 1761 году завершён капитальный ремонт храма.
В XIX веке храм продолжал развиваться. В 1848 году он был полностью расписан и заново освящён. В 1880 году верхний храм был отреставрирован и вновь освящён, а в 1888 году аналогичные работы были проведены в нижнем храме, где установили новый иконостас из белого итальянского мрамора. В течение своей истории храм неоднократно подвергался реставрациям, в ходе которых были обнаружены различные слои окраски, свидетельствующие о его многовековой истории .
В 1875 году при настоятеле Константине Петровиче Звереве в Вешняках была открыта церковно-приходская школа, в которой обучались 150 мальчиков, а также 40 девочек учились рукоделию .
В советский период храм пережил значительные испытания. 22 мая 1922 года из него были изъяты церковные ценности. С 1935 года по 1937 год настоятелем храма был протоиерей Иоанн Янушев, казнённый в 1937 году и впоследствии причисленный к лику святых новомучеников Российских. В 1940 году храм был закрыт, а в годы Великой Отечественной войны в его здании размещались военный склад и ремонтные мастерские.
После войны, 25 января 1947 года, в день памяти святой мученицы Татьяны, богослужения в нижнем Успенском храме были возобновлены. В 1948 году в верхнем храме были восстановлены приделы святителя Николая и пророка Илии. В 1951 году на отремонтированной колокольне была установлена чаша со шпилем.
В 2003 году при настоятеле епископе Никоне (Миронове) начался очередной этап реставрации храма: был укреплён фундамент, крыша покрыта медью, обновлена храмовая живопись и отлит новый набор колоколов.
