Первая церковь в селе Верхопенье была построена в XVII веке вскоре после основания поселения. Она была деревянной, двухпрестольной, освященной в честь Архангела Михаила, и упоминалась в документах под названиями Архангельская или Михайловская церковь. Расположена она была на территории Селянского общества, ныне известной как улица Колхозная.
В 1878 году, на пожертвования жителей села Михайловское-Верхопенье, была освящена новая каменная церковь из красного кирпича в честь Успения Пресвятой Богородицы. Храм имел три престола: главный — Успения Пресвятой Богородицы, а также пророка Ильи и Архангела Михаила. Новая церковь была построена на улице Бугор.
В 1879 году при Успенской церкви была открыта церковно-приходская школа, набор в которую проводился раз в три года. К Успенской церкви была приписана Никольская кладбищенская церковь, построенная в 1891 году.
Осенью 1929 года, в период антирелигиозной политики советской власти, обе церкви были закрыты и использовались под зернохранилища. Священник Александр Карачевцев был раскулачен и выслан. В 1932 году дом священника был передан под начальную школу.
В 1936 году Никольская кладбищенская церковь была разобрана, а её бревна использованы для строительства склада Ивнянского маслозавода. В 1937–1938 годах начался демонтаж Успенской церкви: были разрушены колокольня, сняты купола, разобрана крыша. В здании разместился цех Верхопенской машинно-тракторной станции.
Во время Великой Отечественной войны, в 1942 году, немецкие войска использовали кирпичи из стен Успенской церкви для ремонта шоссейной дороги Москва–Крым. В ходе боёв на Курской дуге храм подвергся сильным разрушениям, от здания остались лишь руины. После войны, в 1946 году, церковь была окончательно разобрана, а кирпичи использованы местными жителями для восстановления своих домов и для восстановления мастерских Верхопенской МТС.
Многие годы жители села стремились к возрождению храма. 20 июля 2003 года было начато строительство нового Успенского храма в центре села Верхопенье. Инициаторами строительства выступили группа церковно-приходского совета храма и члены попечительского совета села. 26 июля 2004 года над селом вознеслись золотые купола. Основное строительство было завершено к сентябрю 2004 года. 5 января 2005 года из Воронежа были привезены церковные колокола, и уже 7 января 2005 года над селом зазвучал колокольный перезвон. 27 августа 2005 года архиепископ Белгородский и Старооскольский Иоанн освятил церковь в честь Успения Пресвятой Богородицы.
