Храм Успения Пресвятой Богородицы в селе Дунилово был основан в конце XVII века боярином Фёдором Абрамовичем Лопухиным, отцом царицы Евдокии Лопухиной, первой супруги Петра I. На средства Лопухина в пойме реки Тезы была построена Успенская общежительная мужская пустынь с двумя деревянными храмами, освящёнными в честь Успения и Покрова Богородицы. В 1725 году Успенская пустынь была приписана к Юрьев-Польскому Архангельскому монастырю, а позднее передана в ведение Свято-Николо-Шартомского монастыря.
В 1764 году, в ходе церковной реформы Екатерины II, пустынь была упразднена, её имущество передано Дуниловскому Благовещенскому женскому монастырю, а деревянные храмы и строения сгорели. В начале XIX века на месте закрытой пустыни были отстроены два каменных храма с теми же престолами. Летний Успенский храм был освящён в 1819 году, а зимний Покровский — в 1848 году.
Успенский храм имел три престола: в честь Успения Божией Матери, в честь Всемилостивого Спаса и в честь Рождества Пресвятой Богородицы. В храме находилась чудотворная икона Божией Матери Смоленской. Архитектурная композиция Успенской церкви сочетает элементы классицизма и барокко. Основной объём храма представляет собой четверик, на котором покоится массивная ротонда с высоко поднятой сферической кровлей, завершающаяся пятью стройными барабанами с изящными главками.
После революции 1917 года оба храма были закрыты. В советский период на территории бывшей обители размещался психоневрологический интернат. Покровский храм был переоборудован в больничную палату, а Успенский использовался как склад. В 1991 году на месте бывшей Успенской пустыни был учреждён общежительный женский монастырь в честь Успения Божией Матери. Началась реставрация Покровского храма, а затем и сильно разрушенного Успенского.
Летом 1995 года на колокольню Успенского храма были подняты купола, а в 1996 году — главный 16-пудовый колокол, привезённый из Тутаева. В 1997 году, на праздник Успения, в храме состоялось первое богослужение. С этого времени богослужения совершались в дни престольных праздников, в остальное время храм оставался закрытым на реставрацию. В 1995 году все сохранившиеся храмы села Дунилова были переданы в ведение Свято-Успенского женского монастыря.
