До середины XIX века в слободе Монастырщенка отсутствовала церковь, и жители были вынуждены посещать храмы в губернском городе или в волостной слободе Придаче. В 1840-х годах, с благословения архиепископа Воронежского и Задонского Игнатия (Семенова), началось строительство храма. Средства на строительство собирались посредством добровольных пожертвований, в том числе с использованием «сборной книги». Особый вклад в сбор средств внёс крестьянин Иосиф Васильевич Синицын, который впоследствии в течение 15 лет исполнял обязанности церковного старосты.
В 1848 году храм был освящён архиепископом Игнатием. Два года спустя, в 1850 году, в трапезной части храма были устроены приделы в честь апостола Иоанна Богослова и преподобного Сергия Радонежского. В 1873 году были обновлены иконостасы в основном и малых алтарях, а также была установлена система отопления, что позволило проводить богослужения в зимний период.
В 1939 году храм был закрыт по решению властей, с формулировкой «из-за отсутствия верующих и средств на содержание и ремонт». Здание храма использовалось для различных нужд, включая размещение архива и других учреждений. В конце августа 1989 года здание было возвращено Воронежской епархии Русской Православной Церкви.
В 1993 году на территории храма было построено духовное училище по проекту архитектора А. Г. Федорца. В сентябре того же года начались занятия для первых студентов. Решением Священного Синода от 17 июля 1997 года училище было преобразовано в духовную семинарию. Первый выпуск семинарии состоялся в мае 1996 года. При семинарии действует библиотека, доступная для мирян, а также воскресная школа для детей и взрослых. Проводятся художественные выставки и издаётся журнал «Образ».
В 1997 году храм посетил епископ Верейский Евгений, ректор Московских духовных академии и семинарии. 16 ноября 1998 года храм был посещён Патриархом Московским и всея Руси Алексием II, который благословил преподавателей и студентов семинарии, а также подарил ей множество новоизданных книг. В дар Патриарху от храма была преподнесена икона, написанная учащимися, летопись церкви и картина с изображением скал в округе Дивногорского монастыря.
На территории храма была возведена часовня в память об упокоившихся на уничтоженном приходском кладбище. Правящий архиерей ежегодно совершает богослужения в храме в день престольного праздника Успения Пресвятой Богородицы (28 августа), во время Рождественских святок, на первой седмице Великого Поста, на Пасхальной Седмице и в памятные дни духовной школы.
