Первоначально на этом месте находилась деревянная церковь, упомянутая в описи Суздаля 1617 года как «церковь Усекновения главы Иоанна Предтечи клецкой». Она располагалась за городом, у торга на площади, и была построена в традициях деревянного зодчества того времени. В конце XVII века, по инициативе митрополита Суздальского Иллариона, была возведена каменная церковь на месте прежней деревянной.
В 1719 году в результате пожара каменная церковь была значительно повреждена: обрушились восточная, западная и северная стены, тогда как южная стена осталась целой. В 1720 году началось восстановление храма, в ходе которого были восстановлены разрушенные части здания. В результате реконструкции церковь приобрела черты, характерные для архитектуры того периода.
Архитектурный облик церкви отличается лаконичностью и строгостью. Основной объём представляет собой четверик с четырёхскатной крышей, увенчанной небольшой луковичной главкой на тонком барабане. Фасады лишены карнизов и украшены лишь оконными наличниками и небольшим порталом. С западной стороны к церкви примыкает невысокая шатровая колокольня с оконцами-слухами, выполненная в пропорции «восьмерик на четверике». Лопатки на углах основного объёма имитируют обшитые тёсом концы брёвен сруба, что напоминает о традициях деревянного зодчества XVII века.
Внутри церкви, согласно историческим источникам, под южной стеной покоятся мощи блаженного Трофима Суздальского, юродивого, жившего во времена Ивана Грозного. Его почитание в Суздале было широко распространено, и его образ был изображён на иконах в различных храмах города. Однако в церковных молитвах и богослужениях его имя не упоминается.
В советский период церковь, как и многие другие религиозные сооружения, была закрыта и использовалась не по назначению. Однако в последующие годы здание было возвращено Русской православной церкви и вновь стало действующим храмом. В 2016 году была проведена реставрация надглавного креста церкви, в ходе которой специалисты восстановили его первоначальный облик. Работы были выполнены студентами Суздальского филиала Санкт-Петербургского государственного института культуры.
