Первый храм на этом месте был построен в 1718 году, вскоре после основания села Путилово. Он был деревянным и посвящён Тихвинской иконе Божией Матери. 11 августа 1728 года храм сгорел после утрени. На его месте в соответствии с указом от 25 сентября 1728 года был построен новый деревянный храм, освящённый в 1730 году. В 1774 году был устроен придел во имя святителя Николая. До конца XVIII века этот храм служил духовным центром для местных жителей.
Современный каменный храм был заложен 26 июня 1784 года по проекту архитектора Е. Т. Соколова и утверждён митрополитом Гавриилом. В 1825 году в результате пожара сгорел деревянный верхний этаж колокольни, который был заменён на каменный по проекту архитектора Петра Висконти. В 1844–1845 годах храм был расширен за счёт пристроек новых алтарей по проекту архитектора К. И. Брандта. В 1858–1861 годах по плану архитектора А. Ф. Видова к западной стене были пристроены ризница и придел во имя Всемилостивого Спаса. В 1861 году над церковью были надстроены четыре деревянные купола, обитые железом.
В середине XIX века за храмом числилось 43 десятины церковной земли, включая 33 десятины пахотной. Приход включал село Путилово и несколько деревень, насчитывая около 5 тысяч прихожан. В XIX веке приход содержал четыре школы.
11 марта 1938 года храм был закрыт, а здание подверглось разрушению. Иконы были вынесены и сожжены, здание разрушено.
В 2011 году было принято решение о восстановлении храма. Здание находилось в состоянии практически полного разрушения. В 2012 году рядом с восстанавливаемым храмом была построена временная церковь святого Николая Чудотворца и приходской дом. В 2014 году храм получил статус памятника культурного наследия федерального значения. 8 июля 2018 года, в день 300-летия церкви, восстановленный храм был освящён.
