Храм Святых отцов Семи Вселенских Соборов был основан в 1835 году в здании Святейшего Правительствующего Синода на Сенатской площади. Освящение храма состоялось 27 мая 1835 года, что совпало с началом работы Синода в новом здании. Чин освящения совершил митрополит Московский Филарет.
Храм был устроен как домовая церковь при государственном учреждении. Первоначальное убранство включало трехъярусный иконостас с образами небесных покровителей императоров Петра I, Николая I и Александра I. Над иконостасом помещался образ Сошествия Святого Духа, по сторонам от него - иконы с изображениями святых отцов - участников Вселенских Соборов.
В советский период помещение храма было передано Российскому государственному историческому архиву. Богослужебная жизнь в храме прекратилась, а интерьеры подверглись значительным изменениям. Росписи были закрашены, церковная утварь изъята.
В начале 2000-х годов началась реставрация храма на основе сохранившихся исторических документов XIX века - чертежей и рисунков. В ходе работ были раскрыты старинные росписи, скрытые под поздними наслоениями. В апреле 2009 года на куполе храма установили крест, идентичный кресту домовой Александро-Невской церкви в соседнем здании Сената.
27 мая 2009 года, в день 174-й годовщины первоначального освящения, состоялось повторное освящение восстановленного храма. Богослужение возглавил Патриарх Московский и всея Руси. В настоящее время храм продолжает функционировать как домовая церковь в историческом здании, где располагается Конституционный суд Российской Федерации.