В 1748 году, в период правления императрицы Елизаветы Петровны, на территории Собственной дачи была возведена деревянная церковь во имя Владимирской иконы Божией Матери. Храм представлял собой одноглавое здание без колокольни, длиной около 12,8 метров и шириной 6,4 метра. Иконостас и иконы, написанные на холсте, были перенесены из Петропавловского собора Санкт-Петербурга. К концу XVIII века церковь была упразднена, однако в 1797 году восстановлена и освящена во имя Святой Живоначальной Троицы. К середине XIX века деревянное здание обветшало и потребовало замены.
В 1857 году император Александр II поручил архитектору Андрею Ивановичу Штакеншнейдеру разработать проект нового каменного храма на месте старой деревянной церкви. Строительство началось в 1858 году и завершилось в 1860 году. Новый храм был выполнен в стиле русского барокко с одним многогранным куполом. Внутреннее убранство храма создавалось под руководством профессора Александра Павловича Брюллова. Торжественное освящение храма состоялось в июле 1860 года в присутствии императора.
После революции 1917 года храм был закрыт, и его имущество национализировано. В последующие годы здание использовалось для различных нужд, включая размещение зала ожидания посетителей Бытового музея. Во время Великой Отечественной войны храм значительно пострадал от обстрелов. В послевоенные годы здание находилось в аварийном состоянии, и его восстановление не проводилось.
В сентябре 2015 года указом митрополита Санкт-Петербургского и Ладожского Варсонофия храм Святой Троицы был выведен в самостоятельный приход, и в нем начались регулярные богослужения. К концу 2016 года завершилась реставрация фасадов, кровли и купола храма. В настоящее время продолжаются работы по восстановлению интерьера, включая ремонт и реставрацию цокольных помещений, а также благоустройство прилегающей территории.