Первоначально на этом месте находилась деревянная Никольская церковь, упоминаемая в окладных книгах 1676 года как расположенная в селе Кобыльском Михайловского уезда. В XVIII веке церковь имела придел во имя Нерукотворного Образа Спасителя. Деревянная церковь дважды подвергалась пожарам до 1718 года, после чего была восстановлена. Однако в начале XIX века она вновь сгорела, что потребовало строительства нового храма.
В 1814 году, по инициативе и стараниям протоиерея Сергия Иванова Розанова, началось строительство каменного храма во имя Нерукотворного Образа Спасителя. Строительство началось с возведения теплой трапезной части, и в 1815 году в ней были освящены два придела: в честь Коронования Божией Матери и святителя Николая Чудотворца. Главный холодный храм был освящен в 1829 году. Колокольня, являющаяся частью храмового комплекса, была построена в период с 1844 по 1847 годы на средства, собранные прихожанами и церкви.
В 1855 году был упразднен придел во имя Симеона Богоприимца и Анны Пророчицы, ранее располагавшийся внутри паперти теплой церкви. В 1874 году храм вновь пострадал от пожара: деревянный купол обрушился, иконостас был частично уничтожен, стены закоптились и потеряли штукатурку. К 1880 году здание было полностью восстановлено.
При храме были построены различные вспомогательные здания. В 1819 году на средства протоиерея Сергия Розанова были устроены лавочки и питейный дом, первоначально деревянный. Впоследствии, на капитал, завещанный архиепископом Воронежским Иосифом, уроженцем села, были построены каменные богадельня и училище, а также три лавки.
К числу церковных ценностей относились: Евангелие в бархатном переплете, напечатанное в 1698 году; напрестольный крест с частицами мощей 1764 года; колокол весом 60 пудов, отлитый в 1721 году; резной образ святителя Николая Чудотворца в серебряно-позолоченной ризе, по преданию, привезенный из Москвы боярином Титовым во времена Ивана Грозного; образ Коронования Божией Матери византийского письма в серебряно-позолоченной ризе, украшенной драгоценными камнями, который, по преданию, был принесен в церковь из дома Калешиных.
К концу XIX века приход включал несколько населенных пунктов: сельцо Клишино, деревню Китаево, сельцо Бойчицы, сельцо Тайчины, деревни Жоково и Ивашково, сельцо Алешня, деревню Сливково, деревню Кобылья, с общим населением 1918 мужчин и 1943 женщин.
В советский период храм подвергся разрушениям: купол и колокольня были уничтожены, внутреннее убранство пострадало. До 1960-х годов храм действовал, позже его разрушили: сравняли бульдозером надгробья (некоторые относились к XIV веку), въезжали в храм на грузовиках. Когда один из них провалился в склеп, обрушилась крыша собора. Практически полностью погибли и уникальные фрески.
В 2006 году был зарегистрирован приход храма, начались работы по его восстановлению. В настоящее время храм является действующим, в нем проводятся богослужения и церковные мероприятия.
Архитектурно храм представляет собой каменное здание в стиле классицизма с традиционной для православных храмов структурой, включающей основной объем, алтарную часть и колокольню. Восстановленные элементы соответствуют историческим канонам и гармонично вписываются в общий облик здания.
