Первое упоминание о храме в Пулкове относится к 1749 году, когда была построена деревянная церковь, освящённая 14 октября того же года архиепископом Санкт-Петербургским Феодосием. Однако через несколько лет она сгорела. В 1755–1757 годах по указу императрицы Елизаветы Петровны была возведена новая деревянная церковь, освящённая 28 июля 1757 года архиепископом Сильвестром. Этот храм прослужил до 1793 года.
В 1783 году, по повелению императрицы Екатерины II, началось строительство каменного храма по проекту архитектора Джакомо Кваренги. Закладка состоялась 30 мая 1783 года, а освящение храма во имя Смоленской иконы Божией Матери произошло в 1785 году. Здание располагалось в центре села к западу от Петербургского шоссе на высоком холме правого берега реки Пулковки, являясь важной архитектурной доминантой местности. Архитектурно храм представлял собой прямоугольное в плане сооружение с полукруглой апсидой. Вход украшал четырёхколонный портик, над которым по углам возвышались две колокольни. Одновременно с храмом по проекту Кваренги были построены два одноэтажных каменных дома для причта, в одном из которых размещалось приходское училище. При церкви находилось кладбище, состоящее из двух участков: старого, расположенного у стен храма, и нового, отнесённого к западу на высокий берег реки Пулковки.
В 1809 году по проекту архитектора Адриана Захарова храм был перестроен. В 1830-х годах рядом с церковью появилась каменная часовня. В 1938 году церковь была официально закрыта, а в ходе боевых действий на Пулковских высотах в 1943 году здание было разрушено. Впоследствии, при строительстве конгрессно-выставочного центра «Экспофорум» в Шушарах, были обнаружены остатки фундамента храма. Изначально планировалось сохранить их под стеклянным куполом, однако эти планы не были реализованы, и фундамент остался без должной консервации.
