Храм Рождества святого Иоанна Предтечи, известный также как Чесменский, был основан по указу императрицы Екатерины II в память о победе русского флота в Чесменском сражении 1770 года. Закладка храма состоялась 6 (17) июня 1777 года в присутствии императрицы и шведского короля Густава III. Освящение храма совершено 24 июня (5 июля) 1780 года митрополитом Гавриилом (Петровым) в десятую годовщину победы. Храм построен по проекту архитектора Юрия Матвеевича Фельтена в псевдоготическом стиле, что было нетипично для православного зодчества того времени.
Храм входил в ансамбль Чесменского дворца, также возведенного Фельтеном. В 1830 году по указу императора Николая I дворец был переоборудован в богадельню для ветеранов Отечественной войны 1812 года, а храм передан военному ведомству. В 1919 году храм был закрыт, а его имущество изъято. В 1930 году в здании произошел пожар, уничтоживший интерьеры, включая иконостас работы Фельтена.
В годы Великой Отечественной войны храм и дворец сильно пострадали. Реставрационные работы проведены в 1960–1970-х годах, после чего здание использовалось как филиал Центрального Военно-Морского музея. В 1991 году храм возвращен Русской Православной Церкви, а в 1998 году воссоздан иконостас по сохранившимся чертежам XVIII века.
При храме сохранилось Чесменское воинское кладбище, где погребены ветераны войн 1812–1814 годов, а также защитники Ленинграда, погибшие в 1941–1945 годах. Богослужения в храме возобновлены в 1990-х годах.