Храм представляет собой пещерную церковь, выдолбленную в меловом столпе на высоте более 40 саженей над уровнем реки Дон.Алтарь возвышен над церковью на несколько ступеней, иссеченных в меловой горе; престол, горнее место и клиросы высечены из камня.
Согласно архивным данным, монастырь был основан в 1653 году монахами, прибывшими из Гетманщины вместе с полком черкасов (малороссийских казаков). В связи с расположением на Белгородской оборонительной линии, в монастырь было направлено более 80 человек из Коротояка и Острогожска для строительства наземных сооружений и укреплений от набегов татар. Территория была обнесена деревянной стеной, сооружены кельи и первая деревянная церковь Николая Чудотворца. Первым настоятелем стал игумен Гурий, под началом которого находилось 15 монахов.
В 1658 году, после пожара, уничтожившего Никольскую церковь, на её месте была выстроена новая в честь Успения Божией Матери. Кроме того, была освящена пещерная церковь в честь Иоанна Предтечи. Монахи, расширяя старые и создавая новые подземные ходы, основали первый пещерный монастырь в пределах Дона.
В 1693 году пещерная церковь была реконструирована и вновь освящена во имя Иоанна Предтечи. К концу XVII — началу XVIII веков расширилось и укрепилось хозяйство монастыря. Он имел пожалованные ему правительством земельные угодья (пашни, луга, леса), четыре водяные мельницы и четыре пасеки, занимался торговлей хлебом и скотом.
В 1764 году по указу Екатерины II Дивногорский монастырь был лишён всех своих владений и подлежал упразднению. Согласно указу 1786 года монастырь был упразднён, а монахи в 1788 году переведены в Коротоякский Вознесенский монастырь.
С 1813 года местные жители и духовенство начали ходатайствовать перед верховными властями о восстановлении Дивногорского монастыря. В 1828 году последовал указ об открытии обители, Коротоякский мужской монастырь стал подворьем Дивногорского.
В советский период храм находился в запустении. В 1991 году начались восстановительные работы, и первое богослужение после длительного перерыва состоялось 28 августа того же года. В 1997 году монастырь был возвращён Воронежской епархии, и начались масштабные восстановительные работы. В настоящее время храм полностью восстановлен и функционирует как действующий.
