Храм Рождества Иоанна Предтечи на Каменном острове был построен в 1776–1778 годах по проекту архитектора Юрия Матвеевича Фельтена. Здание выполнено в стиле неоготики, с использованием элементов псевдоготики, что нетипично для православного храмостроительства. Церковь возведена из красного кирпича, без оштукатуривания фасадов, с высокими стрельчатыми окнами и остроконечным завершением колокольни.
Строительство храма связано с учреждением инвалидного дома для моряков Балтийского флота, участников Чесменского сражения. Первоначально планировалось освятить церковь во имя апостолов Петра и Павла, но освящение состоялось 24 июня 1778 года в день Рождества Иоанна Предтечи. Чин освящения совершил митрополит Московский Платон (Левшин) в присутствии великого князя Павла Петровича.
В 1798 году, после избрания императора Павла I великим магистром Мальтийского ордена, храм стал капитульным для рыцарей ордена. При церкви было устроено кладбище мальтийских кавалеров, где они принимали присягу. В 1807 году кладбище упразднено, останки перенесены на Смоленское православное кладбище.
В 1833–1836 годах в храме крестили троих детей Александра Сергеевича Пушкина: Александра, Григория и Наталью. В церкви находились ценные святыни, включая икону святых Адриана и Наталии, которой Екатерина II благословила Павла Петровича на брак, а также Толгскую икону Божией Матери, сопровождавшую Александра I в Заграничном походе.
В 1937 году храм закрыт, имущество изъято. В здании размещались мастерская скульптора, затем спортивный зал военного санатория. Богослужения возобновлены в 1990 году после передачи здания Санкт-Петербургской епархии. В 2002 году при храме освящена часовня иконы Божией Матери «Всецарица», перестроенная из технического павильона Ушаковского моста.
