Первое упоминание о деревянной церкви на этом месте относится к 1621–1622 годам, когда в Писцовой книге зафиксирована церковь святого Иоанна Предтечи «в торгу» у Ивановского моста.Согласно преданию, именно с паперти этой церкви в 1612 году Кузьма Минин призывал нижегородцев к созданию ополчения для освобождения Москвы от польских интервентов.Однако достоверных исторических подтверждений этого факта не имеется.
В 1676 году нижегородский купец Гавриил Степанович Дранишников получил благословение митрополита на строительство каменного храма на месте деревянного. Строительство велось на средства Дранишникова, который лично закупал материалы и заключал договоры с мастерами. После его смерти в 1679 году работы были завершены его братом Лаврентием, и в 1683 году церковь была освящена. Южный придел храма был посвящён святой Анне Пророчице, в память о супруге Гавриила Дранишникова.
Архитектурно церковь представляла собой типичный для XVII века храм типа «корабль» с трапезной и папертью. Здание имело пятиглавие, покрытое зелёной поливной черепицей, и шатровую колокольню. В XVIII веке храм неоднократно страдал от пожаров, но каждый раз восстанавливался. В ходе градостроительных преобразований 1834–1839 годов прилегающая к кремлю территория была очищена от построек, что нарушило дренажную систему и привело к подмыванию фундамента церкви. Для его защиты в 1843 году была возведена терраса.
В 1881–1882 годах рядом с храмом, по инициативе бывшего старосты К. С. Колокольцева, была построена часовня во имя Александра Невского в память о гибели императора Александра II. В последующие годы церковь подвергалась капитальным ремонтам и перестройкам, включая реконструкцию колокольни в 1870 году и перестройку трапезной в 1887–1888 годах.
В советский период, в 1937 году, храм был закрыт, а его здание использовалось под различные нужды, включая размещение спортивной школы мотоциклистов ДОСААФ. В 1990-х годах церковь была возвращена Нижегородской епархии, и в 1994 году в ней возобновились богослужения. В 2004 году было принято решение о реставрации храма, и 4 ноября 2005 года он был повторно освящён Патриархом Московским и всея Руси Алексием II.
