Первоначально на этом месте в 1617 году была построена деревянная церковь, которая сгорела при крупном пожаре.В 1677 году на её месте был возведён новый кирпичный храм.
Архитектурно собор представляет собой трёхкамерный купольный бесстолпный храм, сочетающий элементы московского и казацкого барокко. В плане здание имеет квадратный западный притвор, восьмиугольную центральную часть и пятиугольную алтарную апсиду. Купола храма массивные, переход от стен к куполам осуществляется с помощью парусов. Фасады украшены пилястрами с характерными «точечными» украшениями, карнизы имеют формы, напоминающие детали памятников Соликамска и Мурома.
С начала XVIII века храм стал соборным для города Стародуба, а в период Гетманщины служил полковым собором Стародубского полка. В 1744 году здание пострадало от пожара, но при восстановлении его архитектура была сохранена без изменений.
В советский период собор был закрыт и использовался в качестве склада, что привело к утрате некоторых элементов внутреннего убранства. В 1980-х годах богослужения в храме были возобновлены, и начались работы по его восстановлению. Рядом с собором была построена небольшая колокольня.
В 2013 году проведены работы по замене покрытия храма: традиционное белое железо было заменено на золотистое покрытие, а на куполах установлены новые восьмиконечные кресты.
