Первое упоминание о Христорождественской церкви в Ряжске содержится в окладной книге 1676 года, где она значится «в Ряском на посаде». В 1685 году в писцовой книге упоминается церковь «в Фофоновской слободе». Первоначально храм был деревянным. В 1760 году прихожане приобрели деревянную колокольню, ранее принадлежавшую Георгиевской церкви в Захуптской слободе.
В 1822 году началось строительство каменной церкви на новом месте, примерно в 700 метрах от прежнего храма. В 1825 году был освящён тёплый придел во имя Рождества Пресвятой Богородицы. Основной храм был завершён и освящён в 1840 году. Архитектура храма соответствует стилю зрелого ампира: основной объём квадратный в плане, увенчан кровлей с одной луковичной главкой на круглом барабане. Боковые фасады украшены портиками с четырьмя приставными колоннами, верхняя часть стен прорезана трёхчастными окнами. С восточной стороны к храму примыкает трапезная и трёхъярусная колокольня.
В 1846 году при церкви была открыта приходская школа, для которой впоследствии было построено отдельное здание. В 1880 году были возведены дома для диакона и псаломщика, а в 1910 году — каменный и деревянный дома для священнослужителей.
В 1922 году, в ходе антирелигиозной кампании, из храма было изъято церковное имущество. В 1929 году 40-метровая колокольня лишилась колоколов. Службы в церкви продолжались до 1939 года, когда она была закрыта и передана под клуб. Колокольня была разобрана, а в помещении размещались различные организации. Здание постепенно приходило в негодность.
Возрождение храма началось в 1997 году, когда планировалось сделать его полковой церковью. Были начаты работы по разбору мусора, но вскоре военная часть была расформирована, и работы остановились. В 1999 году при храме была зарегистрирована община, возобновившая восстановительные работы. 16 апреля 2001 года было совершено малое освящение храма, с этого момента здесь проходят регулярные богослужения. В 2011 году в храме была совершена Божественная литургия по случаю 170-летия его освящения. В 2020 году был освящён придел в честь святого мученика Лукиллиана. В 2023 году состоялось освящение накупольного креста на строящейся колокольне.
