Место для храма было выбрано на возвышенности между реками Дон и Мёртвый Донец.Строительство возглавили мастера из Владимирской губернии Иван Еремеев и Михаил Благодеров.К 1829 году храм был завершён и освящён в честь Воскресения Христова, однако по просьбе прихожан престольный праздник был перенесён на день Преполовения Пятидесятницы, что отразилось в названии храма.
Первоначально храм имел однокупольную структуру в форме удлинённого креста с колокольней, трапезной и алтарём. Вокруг церкви располагались сторожка и канцелярия. При храме функционировали двухклассное мужское училище с 1823 года и начальное женское училище с 1878 года.
В 1892–1893 годах, после эпидемии холеры, рядом с храмом была построена часовня во имя чудотворной Аксайской иконы Божией Матери Одигитрии. В 1908–1910 годах храм был значительно перестроен и расширен: появились два новых придела — северный во имя святителя Алексия, митрополита Московского, и южный в честь Смоленской иконы Божией Матери. Интерьер храма украсили росписи с изображениями святых и сюжетами из Священного Писания.
В 1933 году храм был закрыт, а его здание использовалось для различных нужд, включая парашютную вышку на месте колокольни. В 1940 году здание было окончательно разрушено. В 1942 году богослужения временно возобновились в подвальном помещении, но в 1959 году приход был вновь закрыт, а территория передана под складские нужды.
В 1991 году здание бывшей церковно-приходской школы было возвращено православной общине, и начались богослужения. В 1996 году началось воссоздание храма по проекту архитекторов Ю. Н. Солнышкина и И. В. Гануса. К 2000 году строительство было завершено, и 7 апреля состоялось первое богослужение в новом храме.
