История православного присутствия в Охотске восходит к первой половине XVIII века. В 1735 году в Охотском порту была построена первая православная часовня, а в 1737 году заложена первая церковь. По другим данным, первые сведения о Преображенской церкви в Охотске относятся ко второй половине XVIII века, в частности, упоминаются в 1781–1782 годах. В 1817 году известны списки прихожан Преображенской церкви, а в 1818 году сообщается о появлении новой Охотской Преображенской церкви. Новая деревянная Преображенская церковь была построена и освящена в 1891 году. На рубеже XIX–XX веков в Охотске был один действующий храм.
В 1922 году было учреждено Охотское викариатство Камчатской епархии, для которого храм стал кафедральным. Однако в начале 1930-х годов, в период антирелигиозной кампании советской власти, храм был разрушен, и церковная жизнь в Охотске была прекращена.
В послесоветский период православный приход в Охотске был возрождён. С 1993 года богослужения проводились в здании бывшего кинотеатра «Дружба», а позднее — в приспособленном помещении, переоборудованном под церковь. В 1997 году на возвышенности был установлен православный крест с намерением построить на этом месте новый храм.
В августе 2012 года началось строительство нового храма Преображения Господня. 8 сентября того же года была заложена капсула с памятной грамотой в основание будущего храма. К июню 2013 года был возведён основной массив деревянных стен, а 18 сентября того же года на строящийся храм был поднят главный купол. Строительство завершилось в 2016 году.
Проект храма разработал архитектор Юрий Кривопуск. Храм спроектирован по образцу древних базилик и в плане напоминает корабль. Отличительной особенностью является высокая трёхэтажная колокольня, первый этаж которой отведён под иконную лавку, второй — под комнату для священнослужителей, а третий — собственно колокольня. При возведении храма учитывались особенности региона, такие как дождливое лето и морозные зимы. Храм выполнен из дерева, снаружи облицован гидро- и теплоизоляционной черепицей для защиты от охотских ветров. Внутренние стены обшиты гипсоволокнистыми листами для предотвращения трещин при просадке, а на колокольне добавлены решётки для уменьшения воздействия дождей.
Строительство храма проводилось в краткое северное лето. Все строительные материалы доставлялись либо самолётом, что значительно увеличивало их стоимость, либо по воде до закрытия порта. В процессе строительства возникали различные трудности, такие как нехватка строительных материалов, которые приходилось решать на месте.
В новый храм были перенесены иконы, утварь, облачения, священные сосуды и литература, собранные охотскими настоятелями за годы. Среди новых икон есть подаренный администрацией Охотского района образ «Спас Нерукотворный», а также иконы Пресвятой Богородицы, святителя Иннокентия Московского и китайских мучеников. Особое место занимает икона святителя Николая Чудотворца, небесного покровителя моряков и путешественников, написанная московскими мастерами и включающая элементы охотского пейзажа.
В настоящее время храм Преображения Господня функционирует как приходская церковь, обеспечивая духовное окормление местного населения. Регулярно проводятся богослужения, включая литургии, молебны и панихиды. Храм открыт для посещения прихожан и паломников.