Изначально на этом месте находился Печерский Вознесенский монастырь, основанный в 1330-х годах монахом Дионисием, прибывшим из Киева.Монастырь был значимым религиозным центром региона до 18 июня 1597 года, когда в результате оползня его постройки были разрушены.При этом были обретены нетленные мощи схимонаха Иоасафа Печерского, что способствовало дальнейшему развитию культа святого в данной местности.
После переноса монастыря на новое место, ближе к Нижнему Новгороду, на месте разрушенной обители была возведена деревянная церковь во имя Иоанна Богослова. В 1640 году этот храм сгорел, но был восстановлен и вновь освящён в 1644 году. В начале XVIII века, в 1709 году, на этом месте была построена новая деревянная церковь с приделом во имя Иоанна Воина.
В мае 1782 года пожар вновь уничтожил деревянную церковь. В 1788 году началось строительство каменного храма, завершившееся в 1794 году. Первоначально, в 1790 году, был освящён придел во имя святителя Николая Чудотворца, а основной храм в честь Преображения Господня был освящён в 1794 году. Архитектурный проект храма был разработан губернским архитектором Яковом Ананьиным. В 1816 году к трапезной была пристроена пристройка с правой стороны, где разместили придел во имя святого апостола и евангелиста Иоанна Богослова. В 1882 году под церковью был освящён пещерный храм в честь преподобного Иоасафа, царевича Индийского.
В советский период, несмотря на антирелигиозную политику, храм оставался действующим до 1937 года, когда был закрыт, а его помещения использовались под склад. В 1943 году, в период Великой Отечественной войны, богослужения в храме были возобновлены, и он продолжил свою деятельность.
