История храма восходит к 1745 году, когда в Чебаркульской крепости была построена первая деревянная церковь во имя Преображения Господня. В 1774 году, во время отступления войск Емельяна Пугачёва, церковь была сожжена вместе с другими постройками крепости. В 1776 году на её месте была возведена новая деревянная церковь с приделом Сретения Господня.
В 1854–1855 годах на месте прежней деревянной церкви был построен каменный храм в стиле классицизма. Храм имел шесть столпов, пять куполов, притвор, открытые галереи и высокую колокольню. Он стал центром духовной жизни города.
В 1930 году, в ходе антирелигиозной кампании, храм был закрыт, а его здание использовалось под кинотеатр, клуб и складские помещения. В 1961 году началась перестройка храма под двухзальный кинотеатр, но в процессе работ здание было полностью снесено.
В 1993 году под церковь были выделены помещения городской школы №10, а в 1994 году на месте разрушенного храма была построена небольшая часовня. В 1997 году был заложен первый камень в основание нового храма, строительство которого завершилось в 2007 году. Новый храм был построен по старинным чертежам XIX века и представляет собой копию прежнего храма. Высота здания составляет 37 метров. Архитектором проекта выступил А.П. Хворостяный.
