Первые упоминания о местности Леоново относятся к писцовым книгам 1573–1574 годов, где она обозначена как пустошь Левонова. В 1626 году царь Михаил Фёдорович пожаловал эти земли князю Ивану Никитичу Хованскому. После опустошительных набегов крымско-татарских завоевателей князь Хованский инициировал заселение территории и строительство деревянной церкви во имя Положения Честной Ризы Пресвятой Богородицы во Влахерне. Первое документальное упоминание о храме датируется 1633 годом.
В период с 1719 по 1722 годы на месте обветшавшей деревянной церкви был возведён каменный храм. Строительство осуществлялось на средства князя Василия Хованского, владельца усадьбы Леоново. Новый храм был освящён в 1722 году в день праздника Положения Ризы Пресвятой Богородицы.
Архитектурно храм представляет собой сооружение, состоящее из восьмерика на двухсветном четверике с прямоугольной апсидой. К основному объёму примыкают двухпридельная трапезная и колокольня. Фасады украшены угловыми пилястрами, профилированными карнизами с декоративными элементами, характерными для русского зодчества того периода. В интерьере храма сохранились иконостасы и настенная живопись, выполненные в 1859 году.
В последующие годы усадьба Леоново сменила нескольких владельцев, включая Павла Григорьевича Демидова. При нём храм был закрыт, и богослужения не проводились на протяжении 59 лет.
В 1859 году фабрикант Евграф Владимирович Молчанов, арендовавший, а затем в 1867 году ставший владельцем Леоново, инициировал реставрацию храма для нужд рабочих Ростокинской ситценабивной мануфактуры. В ходе работ были расширены трапезная, возведён верхний ярус колокольни, обновлены фасады и интерьер. Реставрация проводилась с учётом сохранения исторического облика здания и его архитектурных особенностей.
После революции 1917 года храм продолжал функционировать, однако в 1930-х годах был закрыт. Здание использовалось не по назначению, что привело к утрате многих элементов внутреннего убранства и иконописи. В 1945 году храм был вновь открыт для богослужений и с тех пор остаётся действующим.
В настоящее время храм Положения Честной Ризы Пресвятой Богородицы во Влахерне является приходским и относится к Троицкому благочинию Московской епархии Русской Православной Церкви. При храме действует воскресная школа для детей и взрослых, библиотека, а также осуществляется социальная работа, включая окормление медицинских и социальных учреждений района.
