Село Медведково впервые упоминается в писцовой книге 1623 года как вотчина князя Дмитрия Пожарского. Название «Медведево» происходит от прозвища одного из предков князя — Василия Фёдоровича Медведя Пожарского. После успешного освобождения Москвы в 1612 году князь Пожарский избрал Медведково своей основной подмосковной резиденцией. В 1623 году он основал здесь деревянную шатровую церковь в честь Покрова Пресвятой Богородицы, для которой повелел отлить особый колокол в память об изгнании польских захватчиков.
В 1635 году на месте деревянной церкви была возведена каменная пятиглавая церковь с четырьмя приделами, каждый из которых также был увенчан главой. Благодаря своему шатровому завершению, по размеру равному нижней части, храм как бы взмывал вверх. Воздушности добавляли три ряда кокошников у основания шатра.
В 1652 году, к десятой годовщине со дня смерти князя Дмитрия Пожарского, его наследник, князь Иван Дмитриевич Пожарский, получил грамоту на освящение нового придела в честь Девяти мучеников Кизических. В 1685 году, после смерти последнего представителя рода Пожарских, село Медведково перешло к князю Василию Васильевичу Голицыну, который в 1687–1688 годах заказал новый иконостас для храма. Иконы создавались при участии мастера Оружейной палаты Карпа Золотарёва, украсившего иконостас резьбой. В 1690 году был основан южный придел в честь преподобного Сергия Радонежского.
В XIX веке храм претерпел изменения: был перестроен иконостас, на месте звонницы возведена новая колокольня в классическом стиле, а древние царские врата XVII века были утрачены. Несмотря на исторические потрясения, храм никогда не закрывался, что связано с его расположением за пределами Москвы в 1930-х годах. После Великой Отечественной войны храм был отремонтирован, и богослужения возобновились в полном объёме.
В 1970-х годах под руководством архитектора Николая Недовича была проведена реставрация храма, в ходе которой ему вернули первоначальный вид, демонтировав металлическую кровлю и восстановив исторические элементы. В этот же период у входа в храм был установлен мраморный крест с надписью: «Крест — победа над смертью».
Сегодня храм Покрова Пресвятой Богородицы в Медведкове продолжает действовать, являясь центром духовной жизни района. При храме функционируют воскресная школа для детей и взрослых, библиотека и различные социальные проекты, направленные на поддержку нуждающихся. Храм также известен своими святынями, включая список с Ченстоховской иконы Божией Матери.
