История храма начинается в 1792 году, когда по указу императрицы Екатерины II на Таманский полуостров были переселены запорожские казаки. 25 августа того же года флотилия казаков высадилась в Тамани под командованием полковника Саввы Белого. Одним из первоочередных шагов переселенцев стало строительство православного храма. В 1793 году, по инициативе войскового судьи Черноморского казачьего войска Антона Головатого, началось возведение церкви во имя Покрова Пресвятой Богородицы. Согласно архивным данным, прошение о строительстве было подано Головатым епископу Феодосийскому и Мариупольскому Иову 1 июля 1794 года.
Место для строительства храма было выбрано на возвышенности, где ранее находилось здание, обнесённое дорической колоннадой, предположительно оставшееся от греческих поселений. Существует мнение, что фундамент использовался от более древнего сооружения, возможно, христианского храма времён Тмутараканского княжества. Первоначально церковь представляла собой прямоугольное здание с деревянным навесом, установленным в 1795 году для хранения археологических находок, обнаруженных в окрестностях. Внутри храма хранились ценные богослужебные сосуды, книги и церковная утварь, в том числе икона, подаренная казакам Екатериной II.
В 1855 году, во время Крымской войны, храм был разрушен французскими войсками. В 1860-х годах церковь была восстановлена без навеса и колонн, но с тремя притворами, придавшими зданию крестообразную форму. В 1865 году урядник Фёдор Чепиль на собственные средства возвёл каменную звонницу с шестью колоколами, самый большой из которых весил 200 пудов. На восточном фасаде звонницы была установлена мраморная доска с надписью, свидетельствующей о её строительстве.
В 1910 году было принято решение о реставрации храма с целью возвращения ему исторического облика. Архитектор И. К. Мальгерб разработал проект, в соответствии с которым церковь была окружена бетонной колоннадой в дорическом стиле, что придало ей вид древнегреческого храма. 1 октября 1911 года состоялось торжественное освящение обновлённого храма.
В 1930-х годах храм избежал разрушения благодаря вмешательству директора Таманской археологической экспедиции А. Г. Остроумова, который направил в Москву письмо с обоснованием исторической ценности здания. Однако многие церковные ценности были утрачены в годы советской власти. В период Великой Отечественной войны немецкие войска разобрали ограду храма для строительства аэродрома, а также сняли со звонницы старинный колокол, который, вероятно, был вывезен в Германию.
С конца 1940-х годов храм неоднократно ремонтировался. В 1950-х годах ремонтные работы проводились за счёт общины. В начале 1990-х годов были осуществлены косметические ремонтные работы и проведено отопление. В июне 2001 года на колокольне были установлены новые колокола, отлитые в Воронеже, самый большой из которых весил 350 кг.
Архитектурно храм представляет собой здание в виде стилизованного греческого храма-периптера с примыкающей с трёх сторон крытой колонной галереей меньшей высоты. Ядром является двухсветный четверик, несущий восьмигранный барабан с прямоугольными окнами, покрытый низкой шатровой кровлей, увенчанной крестом. Алтарная часть выполнена в виде апсиды. Главный вход оформлен четырёхколонным портиком дорического ордера с фронтоном треугольной формы. Колоннада вокруг здания также выполнена в дорическом стиле. Стены гладкие, без декоративных элементов, за исключением западного фасада, украшенного пилястрами.
Звонница представляет собой двухъярусное квадратное в плане сооружение с открытыми арочными проёмами на каждом ярусе. Второй ярус меньшего размера образует над первым уступ, крытый жестью. Звонница покрыта четырёхскатной шатровой кровлей и увенчана крестом. Внутри расположена металлическая лестница, ведущая на деревянную антресоль второго яруса. Стены звонницы оштукатурены и побелены.
На территории храмового комплекса также находится одноэтажный дом священника под четырёхскатной крышей, фасад которого декорирован лепными наличниками, надоконными сандриками и угловыми лопатками. С восточной стороны к дому примыкает более поздняя постройка.
