Первое упоминание о храме в селе Дубенки относится к XVI веку. В разъезжей грамоте 1521 года село обозначено как владение Суздальского Покровского женского монастыря, что свидетельствует о наличии церковного строения уже в тот период. Деревянная церковь существовала здесь непрерывно до середины XIX века.
В 1854 году на месте обветшавшего деревянного храма была возведена каменная церковь Покрова Пресвятой Богородицы с приделом Смоленской иконы Божией Матери. Храм построен в русско-византийском стиле с характерными архитектурными элементами: массивным четвериком, удлиненной трапезной и полукруглой апсидой равной высоты. Восьмигранный барабан с луковичной главой дополнен шатровой колокольней. Фасадный декор включает колончатые наличники, карнизы с городками и фигурные филенки, стилизующие формы нарышкинского барокко.
В интерьере сохранились масляные росписи начала XX века с композициями Новозаветной Троицы в куполе, богородичным циклом на стенах и элементами модерна в орнаментах. Трехъярусный иконостас третьей четверти XIX века выполнен в традициях позднего классицизма с элементами эклектики. Напрестольная сень отличается обильной резьбой с псевдобарочными мотивами.
В конце 1930-х годов храм был закрыт, но в 1947 году возвращен верующим и более не прекращал богослужений. С 2000 года зарегистрирован как местная религиозная организация Шуйской епархии Русской Православной Церкви. Приход исторически был приписан к церкви села Богородского, а земельные владения составляли 33,5 десятины по данным 1896 года.
