В XVIII—XIX веках Прудки являлись значительным населённым пунктом и центром волости Смоленской губернии. Первоначально в селе существовала деревянная церковь во имя святителя Николая Чудотворца, которая впоследствии сгорела. На её месте была возведена новая деревянная церковь, освящённая в честь святых апостолов Петра и Павла. Согласно преданию, именно в этом храме состоялось венчание бабушки композитора Михаила Ивановича Глинки.
В 1869 году владельцы Прудков, помещики Аничковы, инициировали строительство каменной церкви с двумя престолами: главным — во имя святых апостолов Петра и Павла и придельным — во имя святителя Николая Чудотворца. Церковные земли составляли 110 десятин, включая пахотные угодья, сенокосы и неудобья. Приход насчитывал около 3 000 человек.
В 1930-х годах, в период антирелигиозной политики советской власти, церковь была закрыта, а её здание использовалось под клуб и школу. В 1943 году, после освобождения Смоленщины от немецко-фашистских захватчиков, храм был разобран на кирпичи для строительства школы и жилых домов в деревне.
Фундамент старой церкви, уходящий вглубь более чем на два метра, сохранился, что послужило основой для инициативы по восстановлению храма. В 2004 году рядом с предполагаемым местом строительства был установлен поклонный крест. 1 июня 2009 года епископ Смоленский и Вяземский Феофилакт совершил молебен и заложил первый камень в основание нового храма. Строительство велось на историческом месте с учётом современных строительных технологий.
12 июля 2018 года, в день памяти святых первоверховных апостолов Петра и Павла, состоялось торжественное освящение вновь построенного храма. Архитектурно здание представляет собой традиционный православный храм с одним куполом и колокольней, выполненный в кирпиче. Внутреннее убранство храма оформлено в соответствии с канонами православной церкви.
