Инициатива строительства храма в посёлке Тарховка возникла в начале XX века в связи с потребностью местных жителей и дачевладельцев в собственном храме, учитывая удалённость от ближайших приходских церквей — Сестрорецкой и Горской. Строительство велось на пожертвования членов Общества содействия благоустройству Тарховской дачной местности и дачевладельцев. Участок земли был предоставлен Главным управлением земледелия и землеустройства, а лесной департамент выделил 500 брёвен строевого леса. Проект храма был разработан архитектором Ф. С. Харламовым, а строительство осуществлялось под руководством техника Е. Л. Морозова. Закладка храма состоялась 12 июня 1905 года, а освящение — 16 июля 1906 года. Храм был однопрестольным, деревянным, построенным на гранитном фундаменте в виде креста, с вместимостью до 250 человек. Внутренняя отделка включала иконопись, представляющую собой копии росписей кисти Васнецова и Нестерова, и отделку еловой вагонкой. В 1910-х годах к храму были пристроены колокольня и трапезная.
В 1937 году храм был закрыт, купола и кресты были демонтированы, а здание переоборудовано под клуб, затем передано НКВД, где располагался суд. На церковном дворе была устроена братская могила расстрелянных заключённых. В 1952 году здание было передано Управлению пожарной охраны и использовалось как ведомственный жилой фонд.
В 1990 году началось движение за возвращение храма Церкви. 4 января 1991 года был зарегистрирован Устав общины, и здание было возвращено Русской Православной Церкви. К этому времени здание находилось в аварийном состоянии, утрачено было около 60% архитектурных элементов. В 2002 году старое здание было снесено, и началось строительство нового храма по проекту архитектора О. М. Рунтовой, основанному на сохранившихся чертежах и фотографиях. Восстановление осуществлялось на средства благотворительного фонда «Православие» и народные пожертвования. 9 августа 2002 года состоялось освящение восстановленного купола, а полностью работы были завершены к Рождеству 2003 года.
