На месте современного храма в конце XVII века существовала деревянная кладбищенская церковь, построенная каширскими купцами Нероновыми в 1696 году. В 1823 году на средства купца Фёдора Иеремиевича Руднева началось строительство каменного храма, завершённое и освящённое в 1855 году. В 1843 году при храме была открыта богадельня для престарелых и безродных женщин.
В 1862 году богадельня была преобразована в женскую общину, которая в 1884 году получила статус монастыря. В 1889–1894 годах на территории монастыря был построен трёхпрестольный соборный храм во имя Преображения Господня по проекту архитектора В. О. Грудзина. При монастыре действовали церковно-приходская школа, школа живописи, больница и богадельня.
После революции 1917 года монастырь был закрыт, а его здания использовались в различных хозяйственных целях. Никитский храм был переоборудован под клуб, а затем под чулочно-носочную фабрику. Колокольня и ротонда храма были разрушены.
В 2009 году храм был возвращён Русской Православной Церкви. С 2016 по 2018 годы были проведены масштабные реставрационные работы, включавшие восстановление колокольни, ротонды, фасадов и внутреннего убранства храма. 24 июня 2018 года митрополит Крутицкий и Коломенский Ювеналий совершил чин Великого освящения Преображенского собора и Никитского храма.
