Первоначально на этом месте в 1503 году была возведена деревянная церковь в честь преподобного Димитрия Прилуцкого. Её строительство было связано с возвращением в Вологду иконы святого, которая сопровождала войско Ивана III в походе на Казань. На месте встречи иконы вологжане построили храм, который просуществовал до конца XVII века.
В 1690 году началось строительство каменного храма, завершившееся к 1691 году. Новый двухэтажный пятиглавый храм был выполнен в стиле московского узорочья, характерного для второй половины XVII века. Верхний храм был освящён в честь святых равноапостольных царей Константина и Елены, а нижний — в честь преподобного Димитрия Прилуцкого и Семи отроков Эфесских.
Архитектурно храм представляет собой кубический объём на подклете с тремя апсидами и папертью с западной стороны. Фасады украшены пилястрами, кокошниками и декоративными элементами. Особое внимание привлекает крыльцо с четырьмя кувшинообразными столбами, поддерживающими купол с главкой. К северо-западному углу паперти примыкает восьмигранная колокольня с шатровым завершением.
В 1930 году храм был закрыт, и в его здании разместились учреждения культуры. В 1997 году начались восстановительные работы, и в 1998 году нижний храм был возвращён Русской Православной Церкви. В 2008 году завершилось восстановление верхнего храма, и на колокольню были установлены восемь новых колоколов, отлитых в Тутаеве.
