Храм Иоанна Предтечи в Красноярске был основан как домовая церковь при Архиерейском доме Енисейской епархии. Решение о создании самостоятельной Енисейской епархии было утверждено Святейшим Синодом в 1861 году, а в 1866 году завершено строительство деревянного архиерейского дома с домовой церковью. Первый епископ Енисейский и Красноярский Никодим (Казанцев) освятил храм 31 мая 1866 года, в день третьего обретения главы Иоанна Предтечи.
В 1880-х годах началось строительство каменного здания Архиерейского дома по проекту архитектора Е.Л. Морозова. Гражданский инженер П. Масленников в 1888-1891 годах уточнил проект домовой церкви, выполнил расчеты устойчивости сводов и арок. Строительные работы завершились к 1897 году. В январе 1900 года епископ Евфимий (Счастнев) освятил новую каменную церковь Иоанна Предтечи.
В 1914 году храм был расширен пристройкой к южному фасаду трапезной по проекту архитектора А.А. Фольбаума. В этот же период в здании были проведены работы по устройству водяного отопления, водопровода, канализации и электрического освещения. Архитектурный стиль храма сочетает элементы русской и византийской традиции.
После 1922 года, в результате национализации церковного имущества, архиерейская усадьба была преобразована в светские учреждения. В здании размещались дом ребенка, терапевтическая больница, туберкулезный диспансер и городская поликлиника. В этот период были утрачены шатровые завершения церкви и ярус звона колокольни.
В 1999 году началось возрождение Иоанно-Предтеченского прихода и реставрация архиерейского дома. В 2015 году здание было возвращено Красноярской епархии. В настоящее время храм является объектом культурного наследия федерального значения.