Село Тимошкино было основано около 1576–1577 годов Тимофеем Шиловским и передано в качестве приданого его дочери Марии, вышедшей замуж за Степана Аргамакова. Впервые упоминание о сельце встречается в документах 1584 года.
В писцовых книгах 1629–1630 годов упоминается существование в селе деревянной Богословской церкви. К 1676 году в приходе церкви числилось три помещичьих двора и 21 крестьянский двор.
В 1799 году на месте обветшавшей деревянной церкви была возведена новая деревянная церковь с сохранением прежнего посвящения.
В период с 1831 по 1840 годы, по инициативе и на средства коллежской советницы Анны Семеновны Фелитовой, в селе была построена каменная церковь с колокольней. Главный престол храма был освящен во имя святого апостола и евангелиста Иоанна Богослова, правый придел — во имя Образа Спаса Нерукотворного, левый придел — во имя Иоанна Белоградского.
В 1864 году в церкви был установлен новый иконостас в основной части и в обоих приделах. В 1903 году, на добровольные пожертвования прихожан, иконостасы в приделах были обновлены, и стены храма вновь расписаны. В 1905 году произведена роспись стен в основной части церкви, а в 1913 году установлен новый иконостас.
После революции 1917 года храм продолжал функционировать. В 1922 году из него были изъяты ценности в пользу голодающего населения Поволжья. В 1935 году был запрещен звон колоколов, а с 1937 года богослужения в храме прекратились, хотя официально он не был закрыт.