Первые упоминания о строительстве церкви в Плахино относятся к 1689 году, когда в селе была возведена Богоявленская церковь. В 1782 году, по инициативе Петра Андреевича Колычева, была построена каменная церковь с приделом во имя святого Иоанна Богослова. Колычев также ходатайствовал о разрешении использовать материалы старой церкви для сооружения часовни, однако получил отказ.
В 1824 году началось строительство нового храма, завершившееся в 1835 году. Средства на его возведение были собраны прихожанами при поддержке различных благотворителей. Здание было каменным, с аналогичной колокольней, строительство которой было завершено в 1859 году. В 1861 году на левой стороне храма был устроен придел во имя Казанской иконы Божией Матери, а на правой стороне был обновлен придел во имя святого апостола и евангелиста Иоанна Богослова. В 1864 году для колокольни был приобретен большой колокол весом 215 пудов 29 фунтов, а в 1866 году — полиелейный колокол весом 81 пуд 15 фунтов.
Внутреннее убранство храма было богато украшено: стены расписаны живописными сценами из евангельской истории, а по стенам и вокруг столбов были установлены иконы в киотах. В 1887 году в трапезной части храма были установлены четыре печи, а в 1889 году по всей церкви были устроены бетонные полы. Все эти обновления проводились на пожертвования прихожан.
При храме функционировали две церковно-приходские школы в селах Пупки и Дербене, содержавшиеся на местные общественные средства. В 1915 году в этих школах обучалось 128 мальчиков и 64 девочки.
В 1939 году, на основании постановления Оргкомитета Президиума Верховного Совета РСФСР, церковь в селе Плахино была закрыта.