Согласно Псковским летописям, в 1547 году на месте существовавшей ранее деревянной церкви, известной как Котельникова, была возведена каменная церковь во имя святого Иоанна Богослова на Милявице. Это единственное упоминание о храме в летописях.
Архитектурно храм представляет собой типичный для псковской школы зодчества четырёхстолпный одноглавый храм с притвором и звонницей. В конце XVII века здание претерпело значительные изменения: были перестроены своды, утрачены первоначальные столпы, глава, притвор и звонница. В начале XIX века возведена новая колокольня, которая дополнила архитектурный облик храма.
В XVIII веке, в ходе секуляризационных реформ, храм, вероятно, потерял статус монастырского и был преобразован в приходскую церковь. В последующие века здание неоднократно ремонтировалось и реставрировалось, что отразилось на его внешнем виде и внутреннем убранстве.
В советский период храм был закрыт, и здание использовалось в различных хозяйственных целях. В этот период были утрачены многие элементы внутреннего убранства и декора.
В конце XX — начале XXI века начались работы по восстановлению храма. Были проведены реставрационные мероприятия, направленные на возвращение зданию его исторического облика и возобновление богослужений.