История прихода восходит к середине XVIII века, когда в августе 1756 года, по просьбе монахов Коренского Рождества-Богородицкого монастыря и крестьян сел Долгое, Будановка и Тазово, был издан указ о строительстве приходской церкви в деревне Долгое под именем праведных Богоотец Иоакима и Анны.До этого времени местные жители обращались для совершения богослужений и таинств в Коренную пустынь.
24 апреля 1770 года деревянный храм был освящен. Он представлял собой сооружение в виде правильного четырехугольника, построенное из древесины различных пород и окрашенное в красный цвет, за что получил в народе название «Красная церковь». Со временем деревянное здание обветшало, и было принято решение о возведении нового каменного храма.
В 1852 году на средства мещанина Ивана Алексеевича Воронина был построен новый каменный храм по одному из типовых проектов архитектора Константина Андреевича Тона, характерных для середины XIX века. Строительство осуществлялось в два этапа: первоначально был возведен основной храм, увенчанный пятью куполами, а затем к нему пристроена трапезная с трехъярусной колокольней. При храме также была построена каменная школа.
Архитектурно храм выполнен в русско-византийском стиле, является кирпичным, четырехстолпным, пятикупольным сооружением с трапезной и шатровой колокольней. В цокольном этаже устроен придел во имя Всех Святых.
В 1930-х годах, в период антирелигиозной политики советского государства, храм был закрыт, а малые купола демонтированы. Здание использовалось для хозяйственных нужд, что привело к его частичному разрушению. Возвращение храма верующим произошло в 1988 году, после чего начались восстановительные работы. В храм были возвращены некоторые старинные иконы и утварь.
В 1989 году возрожденный крестный ход со списком чудотворной иконы Богородицы «Знамение» Курской-Коренной после долгих лет забвения обошел вокруг вновь ожившего храма. 19 сентября 1991 года, во время визита Патриарха Московского и всея Руси Алексия II в Коренную пустынь, состоялось посещение храма, где Патриарх выразил признательность за проделанную работу по восстановлению.
В 2008 году были восстановлены четыре малых купола, а в 2010 году проведен капитальный наружный ремонт храма и отреставрирован иконостас нижнего придела. В 2012 году, по благословению митрополита Курского и Рыльского Германа, на территории храма была построена и освящена воскресная школа.
