Первое упоминание о храме во имя великомученика Георгия в селе Дерюгино относится к 1682 году, когда по указу Святейшего Патриарха Иоакима была выдана благословенная грамота на строительство церкви. Храм возвели на прежнем церковном месте, а дань с прихода составляла 19 алтын 4 деньги. В приходе числилось 31 двор, церковная пашня занимала 5 десятин, сенокосные угодья — 10 копен. Первым священником стал поп Василий.
В начале XVIII века при храме служили два священника — Викула и Иван Васильевы, дьякон Еремей Степанов, а также несколько дьячков. В 1707 году в приходе насчитывалось 37 дворов. К 1711 году структура причта расширилась: помимо мужского духовенства, упоминаются их семьи. В 1725 году деревянная церковь, построенная в конце XVII века, обветшала, и началось строительство нового храма. Освящение состоялось в 1728 году.
В 1825 году на новом месте, в 700–800 метрах южнее прежнего, был возведен каменный храм. Его основой стала кладбищенская часовня круглой формы, стены которой сохранились как основание купольной части. В середине XIX века к храму пристроили алтарь и боковые части, а к 1910 году завершили строительство колокольни, придав зданию крестообразную форму.
В 1930–1931 годах храм был закрыт, колокола разбиты, а кресты сняты. В 1931 году его временно открыли после ходатайства прихожан, согласившихся подписать залог своих имуществ. До 1939 года богослужения проводились с перерывами, после чего здание использовалось как зернохранилище, а затем как школа. В 1941 году храм вновь открыли для богослужений, но в 1972 году закрыли под предлогом аварийности.
В 1989 году началось возрождение храма. Были проведены масштабные реставрационные работы: перекрыта кровля, восстановлены купол и своды, отреставрированы росписи, установлен новый иконостас. В 1991 году богослужения возобновились в полном объеме. В настоящее время храм является действующим и относится к Железногорской епархии Курской митрополии.
