Начало приходской жизни на месте будущего храма датируется 12 июля 1997 года, когда в праздник святых первоверховных апостолов Петра и Павла была совершена первая Божественная литургия в переоборудованном железнодорожном вагоне. Этот вагон, предоставленный железнодорожниками, стал временным молитвенным домом для небольшой общины, стремившейся создать постоянный храм в микрорайоне Новое Поселение.
В 1998 году в Ростовской епархиальной иконописной мастерской была написана храмовая икона Святителя Димитрия, митрополита Ростовского. Образ был крестным ходом пронесён по микрорайону, укрепляя духовную связь между храмом и местным населением.
4 октября 1999 года архиепископ Ростовский и Новочеркасский Пантелеимон (Долганов) заложил первый камень в основание будущего храма. Строительство велось в течение примерно восьми лет, и 15 сентября 2001 года, в год 350-летнего юбилея со дня рождения Святителя Димитрия Ростовского, в храм были доставлены частицы его святых мощей. В тот же день состоялось торжественное открытие храма, где архиепископ Пантелеимон совершил благодарственный молебен.
Архитектурный проект храма разработала архитектор Жанна Волошина. Здание выполнено в традиционном для православной архитектуры стиле, с характерными элементами.
В 2004 году при храме была открыта церковно-приходская школа, направленная на духовное и нравственное воспитание подрастающего поколения. Также была организована благотворительная столовая, обеспечивающая питанием нуждающихся и пожилых людей.
12 июля 2022 года, в день 25-летнего юбилея прихода, митрополит Ростовский и Новочеркасский Меркурий совершил чин Великого освящения храма. В дар храму был преподнесён образ Пресвятой Богородицы «Знамение».
На протяжении своей истории храм активно участвует в социальной жизни города. Приход окормляет больных, находящихся на стационарном лечении в Дорожной больнице СКЖД, сотрудничает с центром помощи инвалидам-опорникам «Икар» и Ростовской региональной общественной организацией семей, воспитывающих детей-инвалидов и детей-сирот «Ветер перемен». Еженедельно при храме получают питание неимущие и пожилые граждане, а также предоставляются продуктовые наборы.
При храме действует православная библиотека с фондом более 2000 книг, включая Священное Писание, литературу по истории Русской Православной Церкви, житийную и святоотеческую литературу. Также функционирует воскресная школа для детей 6-14 лет, способствующая духовному и нравственному воспитанию молодёжи.
