В начале XVII века на территории села Федосьино существовала деревянная клетская церковь во имя Спаса Преображения, при которой служил священник Григорий Карпов в период с 1627 по 1629 годы. В 1628 году упоминается новая деревянная церковь Благовещения Пресвятой Богородицы, построенная в 1627 году и находившаяся в вотчине Вознесенского девичьего монастыря.
К 1702 году церковь Благовещения представляла собой одноглавый деревянный храм с колокольней, на которой висели пять колоколов. В приходе числились 34 крестьянских двора с населением в 117 человек мужского пола. К началу 1730-х годов здание обветшало и требовало либо капитального ремонта, либо замены, однако средств на это не было из-за скудости крестьян.
В сентябре 1734 года, в ответ на просьбу сестёр Вознесенского монастыря, графиня Елена Михайловна Апраксина пожертвовала в Федосьино свою вотчинную деревянную церковь во имя Воздвижения Креста Господня, построенную в 1691 году в селе Успенском Звенигородского уезда. Этот храм был разобран, перевезён и установлен на месте прежней Благовещенской церкви, с сохранением старого иконостаса и икон. В 1736 году храм был освящён во имя Благовещения Пресвятой Богородицы.
После секуляризации церковных и монастырских владений в 1763–1764 годах село Федосьино перешло в государственную собственность, а прихожане храма стали государственными крестьянами. В 1781 году в приходе Благовещенской церкви числилось 112 дворов с населением более 400 человек.
В 1812 году, во время Отечественной войны, село Федосьино подверглось разорению. Хотя здание церкви не пострадало, французские солдаты разграбили ризницу и драгоценное убранство икон. Большинство приходских дворов было уничтожено пожарами.
К середине XIX века деревянная церковь вновь обветшала. В 1842 году была выдана храмозданная грамота, подписанная митрополитом Московским и Коломенским Филаретом, на строительство нового каменного храма. Смету на проект составил архитектор Гребенский, а место для строительства определил губернский архитектор Дмитрий Фомич Борисов. Строительство продолжалось около десяти лет, и в 1854 году новый каменный храм был освящён.
Во второй половине XIX века, в связи с увеличением числа прихожан, храм был расширен, получила новую трапезную и стала трёхпрестольной.
В 1937 году, во время антирелигиозной кампании, храм был закрыт, а его настоятель арестован и впоследствии расстрелян. Здание использовалось под различные нужды и постепенно приходило в упадок. В 1984 году территория села Федосьино была включена в черту Москвы. В 1988 году рассматривался вопрос о сносе руинированного храма, однако этого не произошло.
