История храма восходит к началу XVII века, когда в Лальске существовала деревянная Благовещенская церковь. В результате многочисленных пожаров, характерных для того периода, деревянные постройки часто уничтожались огнём. В 1725 году, после очередного пожара, было принято решение о строительстве каменного храма на месте сгоревшей деревянной церкви.
Строительство каменной Благовещенской церкви началось в 1732 году и продолжалось три десятилетия. В 1762 году храм был освящён и стал использоваться как зимняя (тёплая) церковь при Воскресенском соборе.
Архитектурно храм представляет собой кирпичное здание на подклете. Основной объём — высокий четверик с полуглавиями, завершённый стройным малым восьмериком. К западной стороне примыкает трапезная. В нижнем ярусе первоначально располагались торговые помещения местных купцов, а верхний ярус использовался для богослужений. Западный фасад храма выделяется парадным крыльцом с двумя боковыми входами.
В храме имелось несколько престолов: главный — в честь Благовещения Пресвятой Богородицы, второй — во имя святителей Афанасия и Кирилла Александрийских, освящённый 14 октября 1863 года. В конце XIX века был устроен придел святителя Митрофана Воронежского.
В 1930-х годах, в период антирелигиозной политики советского государства, храм был закрыт. Однако уже в середине 1940-х годов здание было возвращено верующим и с тех пор не прекращало свою деятельность.