История храма Благовещения Пресвятой Богородицы в Яковлевском восходит к XIV веку, когда на этом месте, согласно преданию, располагался монастырь в честь святого апостола Иакова, брата Господня. Свидетельством монастырского прошлого являются Святые Врата с южной стороны церковной ограды, характерные для монастырских построек. Первые документальные упоминания о деревянных храмах в Яковлевской слободе относятся к первой половине XVI века. В этот период здесь существовали два деревянных храма: один во имя Благовещения Пресвятой Богородицы, другой — во имя апостола Иакова.
Каменный храм был возведен в 1769–1778 годах на средства прихожан. Летний храм, освященный в честь Благовещения Пресвятой Богородицы, был завершен в 1778 году по благословению архиепископа Самуила. Зимний храм, посвященный апостолу Иакову, и колокольня были освящены в 1783 году. Оба храма соединены аркой, что характерно для архитектурных решений того периода. В конце XIX века интерьеры храма были украшены настенной живописью, а в начале XX века проведены работы по золочению иконостаса и обновлению церковной утвари.
В советский период храм не был закрыт, что позволило сохранить его внутреннее убранство и святыни, включая чудотворный Животворящий Крест, почитаемый с XIV века. В 2000-х годах в храм были перенесены мощи священномученика Николая Любомудрова, расстрелянного в 1918 году. В 2019 году приход отметил 700-летие своей истории и 250-летие каменного храма.
Архитектурно храм представляет собой бесстолпный четверик с декоративным пятиглавием и трапезной. Колокольня, выполненная в стиле позднего классицизма, была достроена в первой половине XIX века. В трапезной расположены приделы во имя апостола Иакова и иконы Божией Матери «Неопалимая Купина».
