Первое упоминание о церкви на этом месте датируется 1530 годом. Каменное здание храма было возведено в третьей четверти XVI века. Расположение храма вблизи Государева Конюшенного двора, позднее известного как Колымажный двор, определило его название. В разные годы церковь упоминалась в документах как церковь «у Больших конюшен» (1619), «что в Чертолье» (1625), «что у Государевых больших конюшен» (1667), «на Ленивом торжке у старых конюшен».
Согласно преданию, в этом храме венчался царь Иван Грозный с одной из своих жён. В храме также находится фамильный склеп представителей семьи Скуратовых. В 1627 году здесь был погребён Дмитрий Скуратов, правнук Ивана Скуратова, брата Малюты. Наличие придела, посвящённого святому Григорию Декаполиту, позволяет предположить участие семьи Скуратовых в строительстве или благоустройстве храма.
Архитектурный облик храма формировался на протяжении нескольких столетий. Первоначально это был одноглавый бесстолпный храм на подклете, окружённый с трёх сторон галереей-гульбищем. В XVII веке с южной стороны был пристроен придел святителя Николая Чудотворца, перестроенный в 1739—1741 годах. В 1798 году с северной стороны появился придел Рождества Иоанна Предтечи, а с западной — притвор и двухъярусная колокольня, выполненные в стиле классицизма. Таким образом, храм сочетает в себе элементы различных архитектурных стилей, отражая этапы его многовековой истории.
В 1929 году храм был закрыт, и его помещения использовались для различных нужд: здесь размещались жилые помещения, реставрационные мастерские, а также хранились фонды Государственного музея изобразительных искусств имени А. С. Пушкина. В 1950-х годах были разобраны купол и глава придела Николая Угодника. В 1968 году под руководством архитектора Льва Артуровича Давида начались реставрационные работы, в ходе которых были восстановлены основные объёмы храма, однако купол и глава с крестом, венчающая южный придел, не были восстановлены.
В 1991 году была сформирована церковная община, и в 2005 году храм был официально передан Русской Православной Церкви. С этого момента началась комплексная реставрация здания, направленная на восстановление его исторического облика и адаптацию для проведения богослужений. В настоящее время храм действует, являясь духовным центром для прихожан и сохраняя своё историческое и культурное значение в жизни города.
