В 1805 году титулярный советник Богдан Михайлович Лыкошин обратился в Священный Синод с прошением о строительстве в селе Пигулино каменного храма. Разрешение было получено, однако в связи с начавшейся в 1812 году Отечественной войной строительство было приостановлено. После окончания военных действий, в 1812 году, на левом берегу реки Лужня был заложен храм в честь Ахтырской иконы Пресвятой Богородицы. Приделы храма были освящены в честь Сошествия Святого Духа на Апостолов и Апостола и Евангелиста Иоанна Богослова. По главному престолу село Пигулино часто называли Ахтыркой.
Долгое время богослужения проводились в приделах храма, освященных в 1819 году при епископе Смоленском и Дорогобужском Иосафе (Сретенском). В 1851 году завершили и освятили главный Ахтырский престол на средства нового владельца усадьбы, капитана Дмитрия Ивановича Микулина, при епископе Смоленском и Дорогобужском Тимофее (Вещезерове). Из Москвы был привезен и установлен иконостас, выполненный живописцем, членом Академии Художеств Мягковым.
В конце XIX века в ризнице храма хранились облачения и утварь, пожертвованные семьями Лыкошиных, Нахимовых и Микулиных. В 1901 году прихожане Ахтырского храма пожертвовали в церковь колокол весом 103 пуда 4 фунта (около 1851 кг), стоимостью 1650 рублей, и металлические вызолоченные хоругви стоимостью 130 рублей. К 1910 году к югу от храма располагались деревянные дома священника и сторожа.
Согласно описи, составленной в 1919 году настоятелем протоиереем Михаилом Смирновым, в храме находились: три серебряных вызолоченных чаши для причащения; две серебряные дарохранительницы; три больших Евангелия в переплетах с металлическими украшениями; три больших металлических напрестольных креста; шесть хоругвей; двадцать восемь подсвечников; пятьдесят восемь икон, некоторые в металлических окладах; шестнадцать священнических и шесть диаконских облачений; более двухсот книг богослужебного и духовного содержания; пять колоколов. До середины 1990-х годов в храме находилась чтимая Ахтырская икона Пресвятой Богородицы.
На местном кладбище к западу от храма, на правом берегу реки Лужня, в первой половине XIX века была построена небольшая каменная часовня-усыпальница, возведенная семьей Лыкошиных, которая сохранилась до настоящего времени.
В советский период храм был закрыт и использовался не по назначению, что привело к его частичному разрушению. В постсоветское время здание храма было возвращено Русской Православной Церкви, и начались работы по его восстановлению. В настоящее время храм действует, в нем регулярно проводятся богослужения и церковные мероприятия.
Архитектурно храм представляет собой оригинальное сооружение зрелого классицизма. Он стоит при въезде в село и представляет собой невысокий четверик, завершенный широким барабаном с куполом и фигурной главкой. Интерес представляет полукруглая апсида с двухколонным портиком.