Инициатива строительства исходила от Городской исполнительной комиссии по водоснабжению Петербурга, а финансирование осуществлялось за счёт пожертвований рабочих и служащих водопровода, а также жителей города.
Проект часовни разработал техник городских водопроводов архитектор В. А. Липский, а строительными работами руководил архитектор Рейзман. Часовня была освящена 21 ноября 1901 года во имя праздника Преображения Господня. Главной святыней являлась икона Преображения Господня, привезённая с Афона, которая, однако, была утрачена в 1920-х годах.
После революции часовня была закрыта и использовалась в качестве трансформаторной будки. В 1999 году было принято решение о её восстановлении и переносе на новое место — на угол Шпалерной улицы и Водопроводного переулка. Перенос осуществлялся с использованием специальной траверсы-контейнера, что позволило сохранить здание в целости при перемещении на 300 метров. Реставрационные работы включали восстановление кирпичной кладки, карнизных плит и гранитных блоков цоколя.
В ходе реставрации была создана новая икона Преображения — список с работы преподобного Феофана Грека XIV века, находящейся в Третьяковской галерее. Эта икона была освящена на Святой Земле, в греческом Преображенском соборе на горе Фавор. После завершения восстановительных работ часовня была вновь освящена 4 сентября 2000 года митрополитом Санкт-Петербургским и Ладожским Владимиром.
