В 1862 году с открытием железнодорожного сообщения между Москвой и Сергиевым Посадом начался активный рост дачных поселений в окрестностях станции Пушкино. Увеличение числа дачников и постоянных жителей обусловило необходимость строительства собственного храма, поскольку ближайшая Никольская церковь села Пушкино не могла вместить всех желающих. Инициатором строительства выступил Александр Иванович Ключарёв, при поддержке местных дачевладельцев и временно проживающих дачников. В 1874 году по проекту архитектора Николая Васильевича Никитина была возведена деревянная церковь во имя Боголюбской иконы Божией Матери. Этот храм стал одним из первых в подмосковных дачных посёлках.
В 1875 году рядом с Боголюбской церковью был построен тёплый деревянный храм во имя Сошествия Святого Духа, также по проекту Н. В. Никитина. Первоначально оба храма были приписаны к Никольской церкви села Пушкино, но впоследствии образовали самостоятельный приход.
К началу XX века деревянные постройки обветшали и не могли вместить всех прихожан. В 1906 году началось строительство нового каменного храма во имя Сошествия Святого Духа по проекту архитектора Карла Карловича Гиппиуса. Строительство велось на средства промышленника Михаила Степановича Шарикова и было завершено в 1912 году. Храм был освящён в 1914 году.
После революции 1917 года храм продолжал действовать, и в нём неоднократно совершал богослужения Святейший Патриарх Тихон. Однако в 1936 году храм был закрыт, а здание использовалось под различные нужды: клуб, военкомат, с 1942 года — хлебозавод. В этот период внутреннее убранство храма было утрачено, а икона Боголюбской Божией Матери, написанная на внутреннем своде, была уничтожена вместе со штукатуркой в 1977 году.
В 1990 году начался процесс возвращения храма Русской Православной Церкви. 27 февраля 1990 года на территории церкви состоялся первый молебен. 15 февраля 1993 года было выпущено постановление о передаче здания церкви Боголюбской иконы Божией Матери в г. Пушкино. С 17 апреля 1993 года на территории храма стали проводить регулярные богослужения, несмотря на то, что в основном здании храма ещё некоторое время продолжал действовать хлебозавод. После освобождения помещений начался процесс восстановления здания, установка купола и креста на церкви состоялась 17 октября 1995 года. С Пасхи 1997 года богослужения совершаются в восстановленном храме.
Весной 1999 года началось строительство колокольни. 2 августа 1999 года на праздник пророка Ильи был заложен первый камень. 30 ноября 2004 года на колокольне были установлены купола и кресты.
В апреле 2007 года получено благословение на строительство Никольского храма на территории Боголюбской церкви.