Первое упоминание о церкви в селе Твердилково относится к началу XVII века. Согласно писцовым книгам 1628–1629 годов, в селе существовала деревянная церковь Рождества Пресвятой Богородицы, построенная князем Щетининым. К 1644 году запустевшая церковь была восстановлена вотчинником села Семёном Семёновичем Коробьиным и вновь освящена в честь Рождества Пресвятой Богородицы. В 1778 году прихожане построили новую деревянную церковь на том же месте.
В 1826 году на месте прежней деревянной церкви был возведён каменный храм с колокольней. Храм имел два престола: главный — в честь Рождества Пресвятой Богородицы и придельный — во имя Святой Живоначальной Троицы. Здание выполнено из кирпича, с трапезной и трёхъярусной колокольней. Архитектурный стиль храма соответствует канонам русской церковной архитектуры XIX века.
В числе святынь храма упоминается древняя икона Владимирской Божией Матери с надписью, свидетельствующей о её происхождении и установке в храме архимандритом Варфоломеем Данилова монастыря в 1690 году. Церковные документы, включая копии метрических книг с 1800 года и исповедные росписи с 1819 года, хранились в целости.
В 1885 году при храме была открыта церковно-приходская школа. Приход состоял из села Твердилково и деревни Сотьма. На содержание причта, состоящего из священника и псаломщика, выделялись средства из различных источников, включая проценты с причтового капитала, доходы от земли и служб. Земельные угодья при церкви включали усадебную, пахотную и сенокосную землю.
