В 1614 году, после освобождения Зарайска от польско-литовских интервентов, на месте захоронения воинов-арзамасцев, погибших в битве за город, была заложена деревянная церковь в честь Благовещения Пресвятой Богородицы. Этот храм простоял более ста лет.
В 1777 году началось строительство нового каменного храма на месте предыдущего. Строительство продолжалось до 1795 года. Архитектурный проект храма выполнен в стиле провинциального барокко, а трёхъярусная колокольня в стиле классицизма была добавлена в 1825 году. Внутри храма сохранился многоярусный иконостас в формах раннего классицизма с иконами XVIII века.
В годы советской власти храм не был закрыт, и богослужения продолжались. Сюда были перенесены иконы из других закрытых храмов Зарайского района. Особо почитаемой святыней является икона Николы Зарайского в старинном окладе.
