Первое письменное упоминание о монастыре датируется 1408 годом, когда в ризнице Нижегородского кафедрального Спасо-Преображенского собора хранилось напрестольное Евангелие с записью о его создании по повелению игумена Сергия.
Согласно преданию, основателем монастыря был инок Амвросий, чьё имя сохранилось в названии обители. Монастырь также известен как Николаевский, что связано с явлением на этом месте иконы святителя Николая Чудотворца. Название «Дудин» происходит от близлежащего села Дуденево, ранее именовавшегося деревней Дудино.
В 1593 году в монастыре была построена каменная колокольня, ставшая первым каменным сооружением обители. К началу XVII века в монастыре насчитывалось три деревянных храма: Успенский собор, Никольская церковь и церковь Илии Пророка на берегу Оки. В 1620-х годах, по указу царя Михаила Фёдоровича, в монастырь были направлены иноки из Путивля, бежавшие от гонений на православную веру в Речи Посполитой.
В 1677 году, по указу патриарха Иоакима, был заложен каменный Успенский храм, который частично сохранился до наших дней. В 1785 году, в ходе секуляризационных реформ Екатерины II, монастырь был упразднён и преобразован в приходскую церковь села Подъяблонное.
В советский период, в 1939 году, храм был закрыт, а его имущество конфисковано. Здания монастыря пришли в запустение и частично разрушились. В 2000 году был образован приходской совет Успенской церкви, и начались работы по восстановлению обители. В 2007 году, по благословению архиепископа Нижегородского и Арзамасского Георгия, было принято решение о возрождении мужского монастыря со строгим уставом.
Архитектурный ансамбль монастыря включает в себя Успенский храм с приделом святителя Николая Чудотворца, каменную колокольню и другие сооружения. Успенский храм, построенный в 1677 году, представляет собой пример русской православной архитектуры XVII века. Колокольня, возведённая в 1593 году, является одним из старейших сохранившихся сооружений монастыря.
