Первые упоминания о селе Пушкино относятся к 1585 году, когда оно принадлежало митрополичьему, а затем патриаршему дому. В том же году была построена деревянная церковь во имя святителя Николая. В 1692 году, по инициативе патриарха Адриана, на месте обветшавшего деревянного храма началось строительство каменной церкви. Патриарх лично выбрал место для будущего храма и благословил его. 17 июня 1694 года патриарх Адриан освятил новую церковь. Об этом свидетельствовала надпись на белом камне, вделанном в стену внутри храма.
Архитектурно храм представляет собой пятиглавый каменный храм в стиле московского барокко. Кубический основной объём храма украшен рядом килевидных кокошников и пятиглавием. Особенностью являются короновидные наличники и восьмигранное обрамление для иконы на западной стене под фризом.
К середине XIX века, с развитием промышленности и увеличением населения, возникла необходимость расширения храма. В 1874 году, по инициативе настоятеля отца Димитрия Сперанского и при поддержке церковного старосты, купца Николая Ивановича Авученкова, были пристроены два придела: с северной стороны во имя преподобного Сергия Радонежского и с южной — во имя апостола и евангелиста Иоанна Богослова.
В июне 1940 года храм был закрыт решением Пушкинского райисполкома. Иконостас был разрушен, иконы сняты, стенная роспись замазана, колокола сброшены. Здание использовалось как склад колхоза «Вперёд». В 1947 году храм был возвращён церковной общине и восстановлен силами прихожан. Был установлен трёхъярусный иконостас, верующие приносили иконы из своих домов, приобретены новые колокола. С тех пор в храме регулярно проводятся богослужения.
В настоящее время храм имеет архитектуру с кубическим основным объёмом, рядом килевидных кокошников и пятиглавием. В 1871–1876 годах к трапезной с двух сторон были пристроены равновеликие приделы с алтарными выступами и крыльцами, а также колокольня. Богослужения в храме совершаются ежедневно.
При храме действует воскресная школа, где изучаются Закон Божий, катехизис, церковное пение, история церкви и библейская история. Также функционируют кружки прикладного творчества, рукоделия и театральный кружок.
