Село Бортниково имеет древнюю историю, восходящую к XVI веку. В XVII веке селом владел боярин Михаил Борисович Шеин, известный своей ролью в обороне Смоленска в 1609–1611 годах. В 1620 году, после возвращения из плена, Шеин построил в селе деревянную церковь в честь Преображения Господня, выражая благодарность за свое освобождение.
В 1730-х годах Бортниково перешло во владение графов Скавронских, родственников императрицы Екатерины I. В 1735 году Карл Самойлович Скавронский, принявший православие, пристроил к существующей Преображенской церкви два придела: во имя Покрова Пресвятой Богородицы и святого мученика Харлампия.
В дальнейшем село перешло к сыну Карла Самойловича, графу Мартыну Карловичу Скавронскому, генерал-аншефу и обер-гофмейстеру двора. Его супруга, Мария Николаевна Скавронская (урожденная Строганова), перенесла церковь из-за реки Язвины непосредственно в село Бортниково.
В период с 1881 по 1895 годы на месте старой деревянной церкви была возведена новая каменная Преображенская церковь. Строительство велось по проекту архитектора Владислава Осиповича Грудзина и завершилось в 1895 году. Новый храм сочетал в себе элементы русского стиля и эклектики, отражая архитектурные тенденции того времени.
В советский период, в 1930-х годах, храм был закрыт, а его пятиглавие утрачено. В 1992 году здание церкви было возвращено общине верующих, и с того времени начались восстановительные работы, направленные на возрождение храма и его духовной жизни.