Село Микулино-Городище, расположенное на берегах реки Шоши, известно с XIII века. В XIV веке оно стало центром удельного княжества, которым правил князь Михаил Александрович. При его правлении, в 1398 году, был построен каменный собор в честь Архангела Михаила. Вокруг собора были насыпаны крепостные валы высотой до 5,5 метров и длиной до 600 метров, образующие своеобразный город-крепость.
В XVI веке, после смерти князя Семёна Ивановича Микулинского в 1559 году, был построен новый пятиглавый собор на месте усыпальницы князя. Строительство храма датируется второй половиной 1550-х годов. Собор был трёхпрестольным: главный престол был во имя Архангела Михаила, а два придела — во имя великомученика Димитрия Солунского и святителя Григория Богослова.
В период Смутного времени храм пострадал от разрушений, причинённых польско-литовскими войсками. С 1635 года началось возобновление богослужений, и храм постепенно восстанавливался. В 1750 и 1887 годах проводились работы по росписи интерьера, а в 1886—1887 годах — укрепление и реставрация храма под руководством профессора Н.В. Султанова.
В 1922 году храм был закрыт, и его здание использовалось для хозяйственных нужд. Лишь в 1978 году началась реставрация храма под руководством архитектора Л.А. Беловой, которая продолжалась до 1989 года. В 1991 году храм был возвращён Русской Православной Церкви, и с тех пор здесь проводятся регулярные богослужения.
Архитектурно, храм представляет собой пятиглавое сооружение с характерными для XVI века чертами. Он расположен внутри древнего городища. Внутри храма сохранились фрагменты росписи, отражающие богатство и разнообразие художественного оформления того времени.
