На месте современного храма первоначально находилась деревянная церковь, существовавшая до 1764 года. В том году было принято решение о строительстве каменного храма, работы над которым были завершены в 1764 году. В период с 1790 по 1825 годы в церкви хранился список с Донской иконы Божией Матери XVI века — главной святыни города. В 1832–1837 годах храм был кардинально перестроен в стиле ампир на средства сестёр Марии Кирилловны Шараповой и Неониллы Кирилловны Колесниковой.
Архитектурно церковь представляет собой четверик с портиками ионического ордера, увенчанный массивной купольной ротондой. Колокольня соединена с храмом небольшим переходом, в южной стене которого расположен единственный вход. Нижний ярус колокольни, украшенный портиками, выполнен глухим из-за размещения винтовой лестницы, ведущей на ярус звона.
В советский период, в 1920-е годы, в церкви был создан свой приход, в котором служили монахи, изгнанные из Троицкого Ново-Голутвина монастыря. Храм был закрыт в 1930-е годы, монахи были арестованы, их дальнейшая судьба неизвестна. В здании разместилась артель инвалидов, а позднее использовалось как мастерская и склад Коломенского краеведческого музея. В 1990-е годы были восстановлены колокольня и главка. В 1994 году храм был возвращён Русской Православной Церкви, и был установлен новый двухъярусный иконостас.
