Собор Сошествия Святого Духа на Апостолов в Магадане был заложен в 1990 году епископом Хабаровским и Владивостокским Гавриилом (Стеблюченко) до образования самостоятельной Магаданской епархии. Освящение места под строительство состоялось в 1988 году, при этом в основание храма была заложена частица мощей великомученика Георгия Победоносца. Строительство завершено при епископе Аркадии (Афонине), первом управляющем Магаданской епархии. Чин великого освящения храма совершён 2 февраля 1992 года.
Первоначально богослужения Магаданской православной общины с 1989 года проводились в приспособленном доме на территории современного Покровского монастыря. Архитектурно храм представляет собой одноглавый прямоугольный в плане четверик с ярусной колокольней под шатром. В комплексе имеется крестильный храм во имя Иоанна Предтечи, построенный в 1996 году.
В сентябре 1993 года храм посетил патриарх Московский и всея Руси Алексий II, совершивший молебен о невинноубиенных в Колымском крае. В дар храму от патриарха поступили иконы, включая Иверский образ Божией Матери афонского письма XIX века. В 1995 году установлен иконостас с копиями икон работы Андрея Рублёва и Даниила Чёрного из Троицкого собора Троице-Сергиевой лавры. В ноябре 1997 года в собор доставлен список Почаевской иконы Божией Матери.
До 2011 года храм имел статус кафедрального собора Магаданской епархии. В сентябре 2011 года, после освящения нового Троицкого собора в Магадане, утратил кафедральный статус. В храме находятся ковчеги с частицами мощей святых, включая святителя Иннокентия Московского, преподобного Серафима Саровского, блаженной Матроны Московской и первоверховных апостолов Петра и Павла.